赤城まどか（西野七瀬）は学生時代から憧れていたクリエイターを目指して、東京の小さな広告代理店・ADventureに転職する。夢を追いかけ上京したまどかだったが、現実は甘くなかった…。想像していたキラキラした世界とは無縁の毎日を過ごしていると、突然会社の命運を握るプレゼンを引き受けることになる。そんな時、まどかの元に実家の母から荷物が届く。その中には子どもの頃に遊んでいたゲームボーイと『ポケットモンスター 赤』のソフトが…。20年ぶりのポケモン、まどかの冒険が始まる。
赤城まどか（西野七瀬）は新ブランド米「みずほまれ」の広告を任されることに。超大御所コピーライター・加茂和尚（村松利史）にキャッチコピーの依頼をするが、全く相手にされず打ち合わせを切り上げられてしまう。案の定、後日届いたコピーは謎の一文で、加茂にコピーの再考を頼みに行くも、聞く耳を持たず、しまいには居眠りする始末。さらに、まどかの一言が加茂の逆鱗に触れてしまう！ まさこ（佐藤江梨子）のカフェで食事をしながらポケモンのゲームをしていると、まさこの息子・空（渡邉斗翔）がゲームを片手に声をかけてきて…
タマデパートの広告を請け負うことになったADventure一同。今年の広告に起用されたのは大物ワガママ女優と噂の草野絵里花（工藤遥）。小出（世古口凌）が初めて営業のメインを担当することに。ところが、小出はこれまで周りにフォローされてばかりで一人では何もできないポンコツ社員！ そのポンコツぶりは絵里花との打ち合わせでも発揮され、追い討ちをかけるように絵里花のワガママも繰り出される。そんな小出を見かねてまどか（西野七瀬）は小出進化計画を実行する！
「承知しました」が口癖の小薬（長谷川朝晴）はクライアントに言われるがままになんでも仕事を受けてしまい、社内からもクレームが挙がっていた。そんな小薬は仕事ばかりで、息子・コウジとの時間を作れず、家族関係も拗らせていた。見かねたまどか（西野七瀬）は小薬にある企画を提案する。 その名も「コウジのハート、ゲット大作戦INサファリゾーン」。まどかと小出（世古口凌）が見守る中、小薬とコウジは動物園に出かけることに。ところがそんな時にも仕事の電話がかかってきて…
商店街をラグビーロードにして、活性化させるプロジェクトに携わることになったADventure一同は、役所の職員を交えて商店街の方々への説明会へ参加する。しかし、商店街の会長・川平権蔵はプロジェクトの内容に納得がいかないようで、しまいには説明会中に寝る始末。会長の容認が得られないと先に進めることができず奮闘するまどか（西野七瀬）たち。 ふと駄菓子屋に立ち寄ったまどかは、そこで権蔵のある想いを知ることに。果たして、権蔵の心を動かすことはできるのか？
桧山（笠松将）と一緒に東京ショートフィルムコンテストに参加することにしたまどか（西野七瀬）。2人で企画会議をするものの、営業だからと一向に案を出さない桧山のスタンスが気になるまどかは、気分転換にポケモンの通信対戦を持ちかける。まどかのリザードンと桧山が案を出さない理由をかけ対戦をすることに。桧山の戦略に苦戦するまどか… そして最後の攻撃を仕掛けられたまどかは大ピンチ！大逆転を起こせるのか…！そして、2人が考えたコンペの内容と結果はいかに！？
これは、空（渡邉斗翔）の夏休みに起こった不思議な出来事…。亡くなった父・空也の形見である眼鏡をかけた時から、空也の幽霊の姿が見えるようになった空。反発しながらも成仏できるよう、空也のやり残したことに付き合うことに。 何も知らないまどか（西野七瀬）にデートと偽り、一緒に「空也のやり残しリスト」をこなしていくと、それは空也と空が小さい頃に過ごした思い出の場所だと知り…。そして最後の場所へとたどり着いた空は、ふと足を止める。
とある日、仕事の合間に息抜きでお茶にきたまどか（西野七瀬）と桧山（笠松将）は、彼氏・榊と一緒にいる目黒（平野綾）の姿を発見。社内では結婚秒読みかと目黒の話題で盛り上がっていると、宿谷（塚地武雅）が深刻そうな面持ちでやってくる。そして、目黒がデザインを担当した商品に盗作疑惑がかけられたと聞かされ…！ 何者かによって目黒のデザインが盗まれたのだと考え、原因を調べるADventureの仲間たち。そんな中、目黒は、とある人物に対し盗作の疑惑を持ち始める…。
まどか（西野七瀬）が出勤すると、なにやら慌ただしいADventureの仲間たち。理由を聞くと長年取引のある4社のクライアントから契約解除の連絡が…。契約の見直しはまどかの友人でライバルの美登里（内田理央）が仕掛けたことだった！なんとか競合プレゼンに持ち込むも、なかなかいいアイデアが思い浮かばず途方に暮れていた。そんな時、まどか達の前に救世主が…！
競合プレゼンに勝利し、ライバルである美登里（内田理央）との因縁の勝負にも決着がついたまどか（西野七瀬）。 仕事に身が入らず、久しぶりに休みを取り地元へと帰ってきたまどかは、母との何気ない会話をきっかけに小さな冒険へ出かけることに！ 目を瞑り適当に選んだゲームのMAPを参考に、幼少期の思い出の漁港や、墓地を探索する。 ふたごやま公園へやってきたまどかは一休みを兼ねてゲームを開くと、そこで伝説のポケモンと遭遇する…！ そして冒険の最中出会った少女の言葉にまどかはある決心をする。 まどかの冒険はどうなるのか。
