渋谷のスクランブル交差点に森が出現。街行く人々が突然木に変身してしまう不可思議な現象が発生していた。そんな中、中学生のまなが半信半疑で妖怪ポストに手紙を出すと、カランコロンとゲゲゲの鬼太郎がやってきた！まなの話を聞いた鬼太郎と目玉おやじは、何百年も昔に封印されたはずの妖怪の仕業だと確信。原因を探るため都市の地下施設へと向かうがそこで鬼太郎とまなを待ち受けていたのは…！？
人気アイドルグループ・電池組のドームコンサートで、数万人の来場者が一瞬で消えてしまった！事件の背後には、ねずみ男が立ち上げた芸能事務所、ビビビ・プロモーションが関係していた。鬼太郎とねこ娘が駆けつけると、偶然まなも会場にやってきたところだった。「人間は妖怪のことに関わるな」とまなを遠ざけようとする鬼太郎。しかしまなは「友達が行方不明になっているから」と帰ろうとしない。鬼太郎たちが会場にもぐりこむと、そこには来場者たちを吸い込んで膨れ上がった妖怪が・・・！
各地で子供たちの失踪事件が起こっているという噂を聞きつけたまなは、鬼太郎たちに連絡を取り一緒に真相解明すると張り切るが、鬼太郎は「妖怪と人間は友達になれない」と突っぱねる。かつて封印された妖怪が妖怪城を建てるために子供たちを誘拐していたことが明らかになるが、今度はまながさらわれてしまう。鬼太郎は砂かけばばあや子泣きじじいらと共にまなの奪還に立ち上がるのだった！
小学生の裕太は、隣の家に住むまなから鬼太郎の話を聞きだし、ついにゲゲゲの森に来てしまった。人間がゲゲゲの森にやって来たのは、数百年ぶりのことだ。裕太をさっさと帰そうとする鬼太郎だったが、砂かけばばあと目玉おやじに促されて、しぶしぶねこ娘と共に森の中を案内することに。裕太は妖怪のことに詳しく、森の中で出会う様々な妖怪たちに大喜び。ところが、突然森の様子が豹変！次々と襲われていく鬼太郎と仲間たち。目玉おやじは、裕太がその原因だというが・・・！？
近頃人間からまったく恐れられなくなってしまった妖怪・かみなり。へそを取られる！と怖がられていたころが懐かしい・・・その力を持てあましていたところに、ねずみ男がビビビっと目をつけた。ねずみ男は怪しげな集団と共に「ビビビ電力」を立ち上げると、かみなりが生み出す電気を商売にしたところ、みごと大当たり！かみなりさまのイメージキャラクターも人気が出て札束を手にほくそ笑むねずみ男だったが、コントロールがだんだんきかなくなって行きついに・・・！？
山奥の人里はなれた村にひとりで暮らすマサエのもとにカランコロンと鬼太郎がやってくる。鬼太郎を呼んだのは東京で暮らしている、マサエの一人息子・翔だ。翔はマサエが妖怪に取り憑かれていると言うのだが、マサエは勝手に家を飛び出していった息子・翔の言葉に耳を貸そうとしない。しかし、マサエの体はどんどん衰弱していき、このままでは命に関わるという。鬼太郎はマサエに取り憑いている妖怪を退治することができるのか・・・？
とある企業の社長が、部下の男と飲み屋で「妖怪なんて信じるやつは、自分が弱いのを言い訳にしているだけだ」とくだをまいているところに鬼太郎が現れる。鬼太郎が「見えなくても妖怪はいる」と反論すると、社長は鬼太郎を突き飛ばして立ち去ってしまう。帰路に着いた社長と部下だが、不思議な臨時列車に乗ることに。電車がいつもと違う場所を走っていることに気がつき周りを見回すと、乗客たちの様子もどこか薄気味悪い。あくまで強気な社長だったが、こののち世にも恐ろしいことが起こるのだった・・・
学校の社会科見学でとある村にやってきたまなは、同級生を追いかけていて、うっかり古い石碑を倒してしまう。その後、同級生たちは体調を崩し入院、まなの身の周りでもおかしなことが起こりはじめる。巨大な妖気を感じ取った鬼太郎たちがかけつけると、鏡の中に捕らわれているまなを発見！妖怪・鏡じじいの仕業なのか？まなを鏡の世界へ連れ去った目的は？鬼太郎たちが鏡じじいを見つけ問い詰めると鏡で攻撃を仕掛けてきた！
薄給・激務のため従業員が次々に辞めて行き、人手不足に悩むIT企業の社長・郷原。弱ったところをねずみ男と知り合い、二人は手を組んで河童をのあっせんを始めた。遠野からやってきた河童たちは働きもので、時給キュウリ3本という安い給料で従業員を確保できたと喜ぶ郷原社長。河童たちも、キュウリ食べ放題の職場に大満足。しかし、次第に自分たちは搾取されているのではと疑念を持ち始め、ついに河童の権利を主張して蜂起する！
「最近学校で不気味なことが起こっている」とまなから相談を受けたねこ娘。まなの学校の七不思議のひとつ、”3階の女子トイレの花子さん”はねこ娘の友達だということがわかり、花子のところへ行ってみる二人。しかし花子は見当たらない。彼女だけでなく、他の七不思議に登場する妖怪たちも近頃姿を見せないのだという。そこへ、昔なじみの二宮金次郎と連絡が取れなくなったという砂かけばばあ、子泣きじじいたちもやってきた。何者かの気配を感じ取った一同が追いかけると、そこは、2階の男子トイレ・・・学校に一体なにが！？
突如夜空に二つ目の月が現れた！月はどんどん近づき、東京湾の上空に留まっている。一方、日本では200年以上前に封印されたはずの八百八（はっぴゃくや）だぬきたちが電波をジャックし日本政府の乗っ取りを宣言した。鬼太郎に助けを求めようとしたまなは反たぬき勢力として捕らえられてしまう。まなを助けようと鬼太郎たちはたぬきたちが潜んでいる地下の巨大空間へ。 その頃、日本政府は第2の月をミサイルで撃墜。東京湾に落ちた巨大な物体は、実はある妖怪の卵なのだが・・・ 鬼太郎はたぬきたちの企みを阻止できるのか！？
日本はたぬきに政権を乗っ取られてしまった。反たぬき派の人たちが次々に捕まっていく中、人々は互いの言動を監視し合うようになってしまう。 一方、刑部狸（ぎょうぶだぬき）の呪いによって石になった鬼太郎を助けるため、まなやねこ娘たちは再び地下へ向かう。捨て身の覚悟でたぬき軍団と戦う砂かけばばあや子泣きじじいたち。残るは人間のまなだけになったが、まなにかけられた行部狸の呪いが発動し、まなの体に異変が起こる。 そしてついに妖怪獣がついに日本を破壊し始める。鬼太郎たちはこの危機にどう立ち向かうのか！？
ねずみ男が経営する激安ダイヤモンドの店が大繁盛。それを怪しむ鬼太郎にねずみ男は反発し、鬼太郎に絶交宣言をしてしまう。実はねずみ男は裏で輪入道と手を組んでいた。ねずみ男は人間たちを輪入道の下へ連れて行き、輪入道は人間たちの魂を食らう。魂を食われた人間たちはダイヤモンドとなってしまうのだった。そのダイヤモンドを売りさばき、今や大金持ちとなったねずみ男は豪遊三昧。ある時、商売を奪われたダイヤモンドシンジケートの人間がねずみ男の前に現れ、ねずみ男を連れ去ってしまう…！
眠ったまま目覚めなくなってしまった父親を心配する少年・マサシは、まなを通じて鬼太郎に助けを求める。まなによると、マサシの父親以外にも眠ったままの大人たちが多数いるのだという。目玉おやじの、大人たちは妖怪によって夢の世界に捕われているのでは、という推測のもと、鬼太郎たちはまくら返しのもとを訪ねたが、まくら返しは犯人ではなかった。まなはまくら返しをうまくたきつけ、鬼太郎たちは彼の術で夢の世界へ入り込む。そこは思い描いたことが何でも叶ってしまう場所。まなとねこ娘は早くも自分の夢の世界に夢中になってしまうのだった。
アイドルのおっかけをしている少女・きららはかわいい顔になりたい願望が強く、自分の容姿を恨めしく思っていた。ある時きららは不思議な老婆、妖怪・ずんべらに出会う。ずんべらは、自分の霊形手術を受けさえすれば望むままの美貌を手にすることができると持ちかける。かくして、霊刑手術を受けたきららは美少女となった。しかし、彼女は大きな代償を払っていたのだ。美少女となり周囲からの羨望のまなざしに酔いしれたのも束の間、突如、苦しみがきららを襲う。なんと彼女の顔が全て剥がれ落ち、のっぺらぼうになってしまったのだ！
まなは叔父、叔母が住む境港を訪れていた。祭が開催されないと知り残念がるまなを元気づけるために、叔父の庄司はまなに活きのいい魚を獲ろうと漁へ出るが、そのまま戻ってはこなかった。町の漁師たちと船で捜索に出たまなは、沖で船幽霊たちに襲われる。なんとその船幽霊たちは行方不明となっていた庄司たちだった。船は沈みまなだけが浜辺に打ち上げられ生き延びた。助けに来た鬼太郎は船で霧のたち込める海へと向かう。そこで船幽霊たちとともに封印されていたはずの妖怪・海座頭と遭遇する！
鳥取県境港の町。夜な夜な怪しい修行僧が現れて、謎かけをしては、答えられない人々を銅像に変えていく事件が密かに発生していた。そうとは知らない一反もめん、ねずみ男、子泣きじじい、ぬりかべ、ねこ娘たちも次々と銅像にされてしまう。ついには鬼太郎までもが変わり果てた姿となってしまった。あわや砂かけばばあも襲われるかと思われた時、砂かけばばあを姫様と呼び修行僧の動きが止まる。危うく難を逃れた砂かけばばあ、目玉おやじとまなたちは山奥の烏天狗に助けを求めに行くのだった！
このところ毎日のように鬼太郎の家の前に大量の野菜が届けられるようになっていた。一体誰の仕業かと不審がる鬼太郎と目玉おやじだったが、そこへ現れたねこ娘は、ただの野菜なのだからもらっておけばいいと言う。実は、その野菜は、誰も耕さなくなった畑を借りてねこ娘が育てていたものだった。ある日、ねこ娘は道端で倒れ、困っている少年に鬼太郎に届けるはずだった野菜を与える。一方、まなは訪れた別荘の近くに、ずる賢い妖怪が出るという噂があることを母親から聞かされて…！？
おばけの学校がある。そこには試験も何もない。そんな噂が流行る中、ある日、まなは裕太から、友達がおばけになると言い姿を消したと相談される。実は鬼太郎にも同じ内容の手紙が何通も届いていた。三丁目の墓地で呪文を唱えると、ないはずの四丁目が現れておばけの学校に行けるらしい。真夜中、鬼太郎は呪文を試すと、目の前の別の空間が出現した。奥へ進むとそこには学校があり、子供たちが楽しそうに授業を受けている。なんと教師たちは、鬼太郎が退治したはずの妖怪たち。困惑した鬼太郎は様子をみるため生徒になるのだった。
ある日、まなは母親・純子とともに、入院している大叔母の淑子を見舞いに行った。そこで大叔母から、家に花が咲いているか見てほしいと頼まれる。大叔母の家に着いたまなはその光景に驚く。庭だけでなく屋根や壁面にまで真っ赤な花が咲き誇っていた。不思議なその花を写真に撮りねこ娘に送るまな。まなが母親から大叔母の若い頃の話を聞いていると、そこへ鬼太郎たちがやってきた。目玉おやじは、これは妖花と呼ばれ、妖気や霊力を受けて咲くのだという。なぜ妖花が大叔母の家に咲くのか、まなは鬼太郎たちと花の出所を追って南の島を目指すのだった。
ある所にたくろう火という妖怪がいた。触れるものを燃やしてしまうため、人や妖怪さえも避けて暮らしていた。そんなたくろう火に、ねずみ男が近づき、人間たちのために働こうともちかける。孤独なたくろう火は感激し協力することに。かくして、ねずみ男プロデュースのアトラクション、ビビビファイヤーは大人気となった。たくろう火は、夜の間は決して部屋から出ないよう命じられていたが、ある晩、退屈に耐え切れずつい外へ。そこで不思議なロボット、ピグと出会う。たくろう火とピグはすぐに意気投合し、友情を深めていくのだが…。
とある観光地の島にねこ娘とまなが訪れる。時を同じくして、ねずみ男も怪奇番組を制作しているTVクルー、タレントと共に島へ来ていた。その島には、牛鬼と呼ばれる恐ろしい妖怪がいたという伝説があった。古い言い伝えなど全く信じないタレントは牛鬼が封じられている岩を動かし封印を解いてしまう。突如、苦しみだしたタレントはみるみる牛鬼へと変異、町を破壊し暴れまくる。ねずみ男は牛鬼に食われてしまう。ねこ娘たちの身も危うくなる中、鬼太郎が現れ牛鬼と対峙する。そして、見事に牛鬼を退治したように見えた鬼太郎だったが…！？
1968年、ある所にアパートが建てられた。しかし新築にもかかわらずそこには3体もの妖怪が棲みついてしまう。怯えて次々と逃げ出してしまう住民たち。途方に暮れたアパートのオーナー夫婦は妖怪ポストに手紙を出すのだった…。時は現代に戻る。古びたそのアパートにはオーナー夫婦の孫である夏美がただ一人住んでいた。夏美はアパートを取り壊し婚約者と別の場所への引越しを決めていた。そこへ鬼太郎たちがやってくる。鬼太郎はアパートの取り壊しを考え直してほしいと夏美に頼む。そしてアパートにまつわる歴史を語りだすのだった。
ある日ゲゲゲの森に激震が走った。なんとねずみ男が結婚するというのだ。半信半疑のまま結婚式場を訪れる鬼太郎たち。そこにはタキシード姿で上機嫌のねずみ男と、予想に反した美女である新婦・妖子の姿があった。呆気にとられながらもねずみ男の幸せを願う鬼太郎たち。しかし、それ以来ねずみ男の音信が途絶えてしまった。心配してねずみ男を捜しに出る砂かけ婆たち。ほどなくして、街でゲッソリとやせ細ったねずみ男を発見する。どうやら新婚旅行の途中で妖子が姿をくらましてしまったらしい。ねずみ男は結婚詐欺にあっていたのだ！
軽い気持ちで呪いのアプリをインストールして、同級生の名前を入力してしまったまな。呪った相手は軽傷を負い、彼女のスマートフォンには呪いのアプリから「三時間以内に名前を入れないとのろいが返ってきます」という不気味な通知が届いていた。人々の間で呪いのアプリは瞬く間に広まり、ついにまなのところにも呪いの知らせが届く。街行く人々が次々と増殖してゆく呪いの餌食になる中、まなのスマホケースの隙間から何者かの髪の毛が伸びてゆく・・・まなは呪いの連鎖を断ち切ることができるのか！？
高校生のゆうなは、母親の厳しいしつけのため、気になる男の子がいても付き合うことができない。ゆうなの母親は、かつて夫に裏切られて離婚した経験があり、男性を信じられなくなっていたのだ。ある日、ゆうなは幼馴染の男の子と一緒にいるところを母親に見られ、汚いとなじられて落ち込んでしまう。そこへ、子泣きじじいが通りすがり、巻物を落としていった。巻物には世にも美しい青年が描いてあり、ゆうながウットリと眺めていると、絵の中から青年が現実に抜け出してきた！！
ゲゲゲの森に多数の難民妖怪たちがやってきた。耳長をはじめとする彼らを、鬼太郎たちは森に受け入れることにしたのだ。ねずみ男は宝石の袋をもらい受けご満悦。ある時、その宝石の一つが光りだして弾け、魔法使い風の少女が姿を現す。鬼太郎が少女に何者かと尋ねようとした刹那、他方から新たに男が現われた。男の姿を見るや耳長たちは震えだす。男は、彼らの国を滅ぼした一味の1人なのだという。耳長たちは一斉に男に飛びかかるが無残にも殺されてしまう。怒った鬼太郎たちも男に挑むが次々と打ちのめされてしまうのだった！！
『「ブリガドーン計画」を阻止するためにこの指輪を破壊するのを手伝って。』魔女のアニエスは詳しく説明もせず鬼太郎に頼む。言われるまま鬼太郎は指鉄砲を放つが、何発放ってもその不思議な指輪にはかすり傷一つつけられない。苛立ったアニエスは魔法の力で鬼太郎の妖力を限界以上に引き上げる。あふれ出す強大な力に耐え切れず苦しむ鬼太郎だったが、渾身の指鉄砲を発射。今度こそ指輪を砕いたかに思えたが、すんでの所で指輪は魔女・アデルによって奪われていた。バックベアードの手下たちが再びゲゲゲの森に攻め込んできたのだ！
バックベアードは「ブリガドーン計画」を発動して人間を妖怪奴隷へと変え支配しようとしている。それを阻止すべく、指輪の出現反応を感じ取ったアニエスは急ぎ街へ。人目も気にせずほうきにまたがり空を飛び回るアニエスを見て人々は大混乱に陥ってしまう。その惨状を見て鬼太郎はあきれ返るが、その場に居合わせたまなはアニエスに興味を持つ。積極的なまなのペースに巻き込まれアニエスはまなの家に泊まることに。一時の安らぎを感じつつも、アニエスは夜明け前にそっとまなの家を出て行く。そこへ西洋妖怪のヴィクターが現れて…！
街はハロウィンで盛り上がっていた。まなはねこ娘をハロウィンのイベントに誘い、二人で古い映画館を訪れる。映画の内容はホラー、VRゴーグルを装着して二人は映画の上映を待っていた。しかし、実はこのイベントは西洋妖怪の幹部、カミーラが仕組んだものだった。二人が周囲の異変に気づきゴーグルを外した時には、既に周りは吸血鬼と化した人間達であふれており、二人に次々と襲い掛かってくる。一方、指輪を探して街へ出ていた鬼太郎とアニエスも映画館の異変に気づくが…！？
とある川辺に3人の妖怪、小豆洗い、小豆はかり、小豆婆が住んでいた。小豆に触れることのない現代人には、彼らの存在を気にする者はいない。どうにかして洋菓子人気を抑え小豆を復権したいと悩む3人のところにねずみ男が通りかかる。金儲けを思いついたねずみ男は、動画配信で人気者となって小豆の広告塔になれとそそのかす。かくして、ねずみ男プロデュースによる3人の妖怪たちのおどけた動画は大人気となってねずみ男は大喜び。しかし、3人の間で小豆への愛の形について口論が始まり、彼らの仲間意識に亀裂が生じてしまう！
指輪が見つからず嘆くアニエスのところにまなが通りかかる。沈んだ表情のアニエスを元気づけようと、まなは彼女を連れて大好きな境港へ。偶然にも烏天狗の小次郎と再会するまなたちだったが、突如アニエスは近くに指輪の気配を察知して飛び去ってしまう。2人きりになり、まなにいいところを見せようと張り切る小次郎は風を起こす技を披露するが、その時、誤って恐ろしい悪魔、ベリアルが封印されていた塚を破壊してしまった。魔力を取り戻した悪魔ベリアルは、雄たけびを上げかつて自分を封印した烏天狗の長老に復讐すべく里に迫る！
鬼太郎たちはとある山奥にある大きな屋敷を訪ねていた。妖怪ポストに寄せられた手紙によると、やよいという娘が妖怪・白山坊に狙われているという。砂かけばばあが、やよいの周りに妖怪を拒絶する結界をはり襲撃に備える。しかし、現われた白山坊に攻撃の意思はなかった。白山坊はやよいを喰らうためではなく、嫁にもらい受けに来たのだと言う。鬼太郎と白山坊が話している最中、突如やよいが苦しみだす。なんとアルカナの指輪がやよいの体の中に出現してしまったのだ。そこへ指輪出現を察知したアデルが現われ、やよいをさらってしまう！
ゲゲゲの森の一角に、慰安旅行の案内が掲示されていた。それを眺め、楽しみにしていた妖怪たち。しかし、子泣きじじいが行方不明になってしまい旅行は中止に。皆で子泣きじじいを探しに出たものの、さらに砂かけばばあ、ぬりかべ、一反もめん、ねこ娘までが次々と姿を消してしまう。これは西洋妖怪の仕業だと考えた妖怪たちは、ねずみ男を先頭に、鬼太郎の家につめかける。アニエスを日本から追い出せとシュプレヒコールが起こり、その場に居合わせたアニエスは飛び出していってしまい…！？
鬼太郎に別れを告げて飛び出したアニエスは池のほとりで一人思い悩んでいた。そこにまなが現われる。その池はまなとアニエスが出会った日に二人でランチをしながら話をした場所だった。アニエスは少しずつまなに語りだす。自分の母親のことや姉のアデルのこと、バックベアードが企むブリガドーン計画のことを。一方、バックベアードの居城ではアデルもまた母親や妹のアニエスのことを思い返しては、ある決意をする。魔女の家の名誉を守るため、そしてアニエスのために…！？
アルカナの指輪が出現した。それによって西洋妖怪も再びやってくるであろうと、鬼太郎、アニエスらは必死に指輪を探す。しかし、偶然にも指輪を発見したのはまなだった。アルカナの指輪とは知らず自分の指にはめたまなは、指輪が抜けなくなってしまい慌てる。そこへアデルと鬼太郎が現われる。鬼太郎はまなを逃がしアデルと激突。一人で逃げるまなの前に、ヴォルフガング、ヴィクター、カミーラたちが次々と襲いかかり、子泣きじじい、ぬりかべ、ねこ娘らが援護に入る。まなを巻き込み指輪争奪戦は激しさを増していくのだった！
まなは奇跡的に生きていた。辺りを見回すと、発動したブリガドーンにより妖怪と化してしまった元人間たちであふれている。何としてもブリガドーンを止めるべく、まなは天を突く光の柱を目指す。ブリガドーンを発動させてしまったアニエス、満身創痍のアデル、二人の魔女の運命は！？そして、バックベアードの攻撃を受け、傷つき捕われた鬼太郎は、復活をとげ、バックベアードを倒すことができるのか！！？
初詣の帰り道、まなは死体を引きずり運んでいる妖怪の姿を目撃してしまう。目玉おやじによると、それは火車という妖怪ではないかと言う。火車は死体を好んで食らう妖怪で、昔は、火葬場に現われては人間の死体を盗み暴れまわっていたという…。しかし、まなが目の当たりにした妖怪は弱々しく、まなに気づくと死体を放り出して逃げていった。火車も年を取り体が弱っているのだろうか…。そんな目玉おやじの話を盗み聞きしたねずみ男は何か悪巧みを思いついたようで…。
とあるカフェで、ねこ娘とまなは雪女のゆきと話をしていた。ゆきによると、俊という人間の男と交際することになったのだという。そこへ俊がゆきを迎えにきた。俊の暑苦しさと勢いに呆気にとられながらも、ゆきを祝福するねこ娘とまな。しかし、人間と妖怪の生活習慣の違いからゆきと俊は喧嘩をしてしまう。ゆきは再びねこ娘とまなに相談する。一方、俊は、また怪しげな商売を始めていたねずみ男に相談してしまったがために、話はおかしな方に向かってしまい…。
ビンボーイサムは全く売れないピン芸人。劇場に出てネタを披露しては、全くウケずに落ち込む日々が続いていた。ある日の帰り道、何かの声を聴いたイサムは誘われるように川べりの方へ行くと、一匹の妖怪・さら小僧が「ぺったらぺたらこ」と楽しげに唄を歌いながら皿を洗っていた。その様子を盗み見たイサムはこれをネタにして芸をすることを思いつく。かくして、ぺったらぺたらこの唄と踊りで人気に火がついたイサム。しかし、自分の唄が盗まれたと知ったさら小僧は激怒する。鬼太郎もイサムに歌うのをやめるよう警告しに行くのだが…。
とある閉店した靴屋の中で、引越しの荷造りをする老人・勇夫がいた。荷物を仕分け、いらない物を処分して家を去る勇夫とその家族。その後、勇夫の家からゴミとして出された袋の中から飛び出してくる物があった。化け草履とその他の付喪神（つくもがみ）たちだ。主に捨てられたとショックを受ける化け草履たち。そこへねずみ男が通りかかった。何やら金儲けをひらめいたねずみ男は、物を大事にしない人間達に一泡吹かせてやると、化け草履たちをそそのかす。しばらくして、物が動き出すという手紙を次々受けた鬼太郎は調査に乗り出すが…。
ある日、鬼太郎が家でくつろいでいるところに小次郎たちカラス天狗の一団が現われる。小次郎は挨拶をする鬼太郎に構わず、抹殺罪で逮捕すると告げて鬼太郎を連行してしまう。報せを聞いた鬼太郎ファミリーは不当な逮捕に驚くが、法廷で白黒つけようと裁判に臨む決意を固める。かくして、妖怪大裁判が開廷された。しかし、なぜかその場に砂かけばばあたちの姿はなく弁護はねこ娘一人。証人である呼子は、鬼太郎が一つ目小僧を殺害する現場を見たと言い、証拠品として毛針や下駄が提出される。さらに、検察側の証人としてまなが出てきて…。
街で吸血事件が頻発していた。それを調べていた鬼太郎に一通の手紙が届く。その内容は、自分を殺して欲しいというものだった。送り主のもとを訪ねた鬼太郎は、そこで遺伝子研究者の小野崎と出会う。小野崎は、不死の細胞を作り、自分の体で実験してしまった。結果、不死の体を得ると同時に妖怪に変異するようになってしまったという。妖怪の姿になった時は我を忘れ血を求めてしまう。近頃起きていた吸血事件は小野崎によるものだったのだ。不死の細胞により自殺することも叶わない小野崎は、自分を殺してくれと鬼太郎に懇願するが…。
人気急上昇中のアイドルユニット・パラダイスの一員である北島敦は、所属事務所の社長の言われるがままにチャラ男キャラを演じ続けることに疲れ果てていた。そんな敦が心の支えにしていたのはSNSで知り合ったゴーゴー万次郎という、顔も分からない友人とのやり取り。敦は、ゴーゴー万次郎に「会いたい」とメッセージを送る。メッセージを受け取ったゴーゴー万次郎は慌てて鬼太郎の所へ駆け込んだ。実は、ゴーゴー万次郎の正体は妖怪・のっぺらぼうだったのだ。のっぺらぼうは自分の代役として敦と会ってくれるよう鬼太郎に懇願する。
「妖怪・万年竹に襲われる」という手紙を受け取った鬼太郎は、山深くの竹薮までやってきた。そこには、竹薮の持ち主である雅彦と清美の夫妻、観光協会の久保田、ねずみ男が待ち構えていた。彼らは竹薮を観光地にしようと考えたが、竹薮の元主である大吉をはじめ次々と行方不明者が出ているのだという。竹薮に足を踏み入れた鬼太郎は、途端に妖気を感じる。藪の中には血塗りの文字で人間への警告文が、奥にある大吉の屋敷の中の書斎は竹の葉だらけ…。突如、怯え続けていた雅彦が静かになった。見ると、雅彦の全身は竹になっていて…！？
学校の放課後、まなは友人たちと廊下に飾られている雛人形を眺めていた。7段飾りなのに、置かれているのはお内裏様とお雛様のみ。人形を購入した教師・小谷によると、残りは後日届くという。ふと、忘れ物に気づいたまなは友人たちをその場に待たせて教室へ。だが、戻ってみると友人たちの姿が無い。仕方なく1人家路についたまなだったが、その夜、一緒に帰る予定だった友人たちが誰も帰宅していないことを知る。嫌な予感がしたまなは鬼太郎たちに連絡を取り学校へ。校内に入ると、まなは雛人形の数が増えていることに気がつく…！？
ある日の下校中、まなは友人たちと、新しいSNSアプリ「オメガトーク」が流行っているという話で盛り上がっていた。その中で、チャラトミの妖怪チャンネルという動画コンテンツが大人気だという。妖怪は可愛い、友人から出た言葉に嬉しくなるまな。一方、鬼太郎は、赤ん坊をさらうという妖怪を探していた。子泣きじじいをおとりにし待ち構える鬼太郎。かくして、妖怪・姑獲鳥（うぶめ）が現われ、子泣きじじいをさらっていく。鬼太郎は一反木綿の背に飛び乗りと姑獲鳥を追う。実はその姿を妖怪チャンネルのカメラが追跡していて…！
まなはねこ娘を自らの力で魂ごと消滅させてしまう。その映像は拡散され、妖怪と人間の対立は激化する。憎しみをつのらせていく両者が、お互いを滅ぼそうとする中、鬼太郎はことの真相を知るためにまなのもとへ向かう。一方まなは自身の血筋と母方の曾祖母の話を聞くことになる。その曾祖母はまなの名付け親であり、彼女と同じように見えない世界と縁を持っていたのだ。そこへ現れる鬼太郎。まなは母を傷つけられたことで、鬼太郎はねこ娘を消滅させたことで、相手に怒りをぶつけてしまう。妖怪と人間の狭間に立つ二人は果たして…！
最後の文字を入れられ、とうとうまなは器として完成してしまう。彼女を利用した名無しは、想像しえないような強大な力を手に入れた。その力をもって、人間も妖怪も等しく虚無に引きずり込んでいく。抗うこともできず、人や妖怪は次々と犠牲になった。圧倒的な力を前にどうすることもできない鬼太郎。彼を庇い、ついには目玉おやじもその虚無に飲み込まれてしまう。鬼太郎はなすすべもなく立ち尽くす。呆然とする彼のもとに、ねずみ男が現れた。彼はその拳を振り上げ、鬼太郎を殴り飛ばす。
東北のある寂れた町。そこは夜になると不気味な黒雲が湧き上がり、その中から世にも恐ろしい鳴き声のようなものが響いてくるという。それを聞いた者は病にかかり動けなくなってしまう。その町に住む少年・カンジから手紙を受け取った鬼太郎は早速町へ向かう。その鬼太郎の姿を遠くから見つめる謎の男の姿があり…！？
東北に出現した鵺は、ムジナが化けた偽物だった。急ぎ戻る鬼太郎だったが、鵺は不吉な鳴き声を東京に響かせる。 そして、鬼太郎はねこ娘を蘇る代償として、閻魔大王と交わした密約を、砂かけばばあたちに明かす。その内容は地獄から逃げ出した妖怪たち―『大逆の四将』を捕縛することだった。もしそれに失敗すれば、ねこ娘は再び地獄に戻り、鬼太郎の魂もまた永久にそこへ繋がれてしまう。 再び東京に現われる鵺と、それを迎え撃とうとする鬼太郎。果たして鬼太郎は鵺の捕縛に成功するのか。そして鬼道衆とは、謎の少年・零の目的は一体―！？
まなの友人みやびは、些細なことがきっかけで母親と揉めてしまう。小さな頃に戻りたいと願う彼女は、何の前触れもなく美しい森に迷い込んでしまう。そこには不思議な雰囲気の子供―森の精霊・木の子たちが住んでいた。誘われるがまま、彼らと無邪気に遊ぶみやび。木の子の森は、大人も学校もない何にも縛られない世界だった。それにすっかりに満足し、ずっとこの森にいることを望み始める。 しかし、次第にみやびの心身だけが成長していく。周りの木の子たちの姿は変わらず、困惑するみやび。そこへ、まなから依頼を受けた鬼太郎が現れる。果たしてみやびは元の世界に戻るのか、森に残るのか―。
かつてウーチューバーとして名を馳せたチャラトミだが、就職活動はまるで上手くいかない。再び人気ウーチューバーに返り咲き、就職活動から逃れようとする。そこで彼が出会ったのは自分を有名だと信じて疑わない妖怪抜け首。冷気と熱気を放つ力に目をつけたチャラトミは、彼と組んで動画配信を始める。瞬く間に人気者へ上り詰める二人。更なる人気を獲得しようと画策するチャラトミだったが…！？
メガソーラー発電場の建設現場に妖怪・泥田坊が出現し、作業員が次々と襲われる。実はここで、30年前にも同様の事件が起きていた。田を潰しゴルフ場を建設する計画が進められたせいで、泥田坊は暴れていた。そのとき鬼太郎は、苦悩の末に泥田坊を倒したのだった。警告の為に現場に赴いた鬼太郎は、社長である黒須と再会する。
人間にテニスを教わって以来、その魅力に憑りつかれている妖怪・狒々。過去に育てた選手は、世界ランキング4位に至った実績もある。猿を相手にしたコーチングにも飽きた狒々は、次のオリンピックで金メダルをとれる選手を育成しようと決意する。意気揚々と街に出て行った狒々が出会ったのは、まなの友人でもある優美。意気投合した2人は、早速毎日猛特訓に励むが、次第にその関係に亀裂が生じ始める。
ねずみ男はギターを奏でる怪しい男から、手を組まないかと持ちかけられる。彼の名前は吸血鬼エリート。将来国の中枢を担う少年ばかりを襲い、下僕にしてから社会に送りだし、彼らを通して世界を裏で操ってきた妖怪だった。彼は、この壮大な計画の邪魔をする鬼太郎すら部下にしようと画策していた。法外な謝礼に目が眩み、ねずみ男は助力を快諾するが…？
街では若い女性ばかりが、生きたまま全身の血を抜かれる事件が頻発していた。まさかまた吸血鬼の仕業なのか、もしそうなら何故吸血鬼が立て続けに現われるのかと怪しむ鬼太郎たち。そこへ西洋妖怪の魔女アニエスから、人の生き血を利用したバックベアード復活の兆しを知らされる。そのため、世界中の吸血妖怪が、血液を集めようとしているという。さらに彼女は、吸血鬼エリートよりも強大な吸血鬼ラ・セーヌが日本に来ている可能性を示唆する。例の事件で暗躍しているのは彼だと確信を持った鬼太郎は、調査に乗り出す。果たして吸血鬼ラ・セーヌとは何者なのか！？
船の遭難事故を調べるために、港町を一人で訪れる鬼太郎。しかし、住民たちは誰も口を開こうとしない。調査を進める鬼太郎だったが、ねずみ男の裏切りにより、ダイオウイカに捕まってしまう。半魚人が現れた！遭難事故の黒幕は半魚人の仕業だったのだ。鬼太郎は必死の抵抗を試みるが半漁人の深海妖術によって姿を変えられてしまう…！？
ちょうど二週間前、恋人が失踪した―とある青年からの依頼を受けて失踪事件を調べる鬼太郎とねこ娘。奇妙なことに街では、失踪事件が連続して起きていた。一連の事件は妖怪の仕業だと確信する鬼太郎。ねこ娘からの警告を受けたまなは、失踪事件の奇妙な法則を見つけ出す。 その夜、友達の雅から「助けて」のメッセージを受け取ったまな。雅の家に駆けつけた彼女は、恐る恐る家の中に足を踏み入れる…！
蒼馬、大翔、裕太、そして父親の祐一と一緒にキャンプにやって来たまな。蒼馬と大翔の悪ふざけにうんざりしつつも、まなは休日を楽しむ。しかしその夜、祐一が忽然と姿を消した。彼を探しに向かった蒼馬と大翔も何者かに襲われ、連れ去られてしまう。あたりには不気味な笑い声が響き渡り、まなと裕太は妖怪の仕業ではないかと疑い、すぐに鬼太郎に知らせようとするが…！？
アイドルグループ電池組のニッケルカナは、ある夜に豆腐小僧と出会う。驚くカナだったが、相手は豆腐を運ぶしかできないひ弱な妖怪だった。その豆腐小僧に問われるままに、カナはなぜアイドルをしているかを吐露する。「あなたみたいに豆腐だけ運んでたらいいってわけじゃないから」と言って去っていくカナ。翌日、豆腐小僧が再びカナの前に現われる。豆腐を運ぶことが自分の役割だと言う豆腐小僧を見て、カナは自分の役割とは何かを考え始める。豆腐小僧はそれを一緒に探すため、彼女のマネージャーになるが…！？
まながゲゲゲの森を訪れると、鬼太郎とねずみ男が些細なことをきっかけに言い争っていた。両者は何度目かわからない絶交を宣言して別れる。 一方街では水が汚染され、人々が飲料水を求めて奔走していた。原因はわからず、さらに汚染水はどのような浄化装置も無効だった。鬼太郎は一連の汚染騒動の黒幕は、大逆の四将の黒坊主ではないかと推測する。調査を開始する鬼太郎だったが、水の汚染は止まることを知らなかった。その頃、鬼道衆の生き残りである石動零もまた動き出していて…！？
七夕の日に、ねずみ男からの手紙を受けて笹林を訪れる鬼太郎たち。笹の花が咲き乱れる奇妙な笹林で彼らは、ぬりかべとはぐれてしまう。心配している最中、鬼太郎たちは一人の小女を発見する。しかし彼女は問答無用で鬼太郎たちに襲いかかり、笹林から出て行くように警告して去って行った。 一方、鬼太郎たちとはぐれ、怪我を負ったぬりかべは動けないでいた。そこへ例の少女が通りかかる。鬼太郎たちと同様にぬりかべにも襲いかかろうとする彼女だったが…！？
夫が勤めていた会社の倒産をきっかけに、新しい街に越してきた翔子と家族。しかし、その街は鬼久保食品の社長一家が牛耳っていた。慣れない仕事を押し付けられ、社長になじられる夫、社長の息子とその取り巻きにいじめられる息子。そして翔子もまた社長夫人に苛まれており、いつしか家庭からは笑顔が消えていた。 ある日、翔子は婦人会の会合に向かう。そこで、大勢の人の前で遅刻の件を責められ、土下座を強要される。憎悪を募らせた彼女の絶叫に、呼応するようにして水虎が姿を現す。「約束を果たしに来た」と告げる水虎に翔子は…！？
久しぶりに鳥取を訪れたまなと鬼太郎たちは、鳥取県が大鳥取帝国として独立したという衝撃の事実を知る。そして、とある一言から鳥取侮辱罪で厚生施設に入れられてしまう。 一方まなのおじの庄司は、知事が本物ではないとにらんでいた。しかしそれを察知した知事により、反逆者として追われる身となってしまう。脱走してきたまなたちは、庄司から知事が偽物だという話を聞く。 しかしそこに知事の魔の手が及ぶ。特殊暗殺部隊・カニ次郎＆ナシ太郎がまなと庄司に迫る！鬼太郎たちは…！？
境港のみなと大漁祭りを楽しむ鬼太郎たち。ところがまなが、奇妙な声に呼ばれたまま姿を消してしまう。 同じころ、弓ヶ浜では隠れ里への扉が開いていた。声に呼ばれたまなは、橋を渡ってその扉をくぐり抜けてしまう。気が付くと、彼女は美しい花が咲き乱れる場所にいた。そこでまなは、和服姿の子供たちに会う。彼らをまとめる少年・一之進はここから帰ることはできないと言う。そして自分たちは文政二年、つまり江戸時代の人間だと告げるのだった。 果たして鬼太郎たちはまなを見つけ出せるのか。そして、少年たちを待ちうけるのは…！？
大学生の湊クリスティーンはフォロワー100万人超えのSNSの人気者。周りが羨む写真や動画をアップしている。しかし、ねずみ男に連れられて都会にやって来た縄文人が、唐突にその地位を脅かし始めた。クリスは鬼太郎に相談するが、妖怪ではないことを理由に断られてしまう。焦った彼女は様々な手を使って縄文人に勝とうとする。そんなクリスの行動は行き過ぎてしまい、とうとう社会問題にまで発展。彼女から周囲は次第に離れていく。お金も友人も、そしてSNSでも地位も失った彼女は縄文人に憎しみを募らせていき…！？
コンビニ強盗を起こしたカケルは逃走する途中で、不気味なバスに出会う。警察から逃れるため、やむなくそれに乗り込んだカケルは行き先を尋ねた。運転手はただ「あなたの行くべき場所に」とだけ告げる。そのバスが行きついたのは、この世のものとは思えない不気味な場所だった。その光景に怯えるカケルに、乗客の一人が言う。「僕らは生きながらにして地獄に送られる、『地獄流し』に選ばれてしまったんだ」と。恐怖のあまりバスを止めようとするが、バスは止まらない。カケルは無我夢中でバスの窓から飛び降りてしまうが…！？
まなと石動零が出会ったことを知り、鬼太郎は警戒を強くする。ゲゲゲの森からの帰路で、まなとねこ娘の前に大逆の四将とされる一人、鬼童・伊吹丸が現れた。彼はまなを「憑坐」と呼び、まなを連れ去ってしまう。すぐさま捜索を開始する鬼太郎だったが、折り悪く依頼が舞い込んでくる。その内容は、ダムに首のない女の幽霊が出るというものだった。まなの件を一時鏡爺たちに任せてダムに向かった鬼太郎だったが、そこで伊吹丸の強襲に遭遇。さらに零までもが現れて…！？
入らずの山には、タイタンボウ様という氏神がいる。その山の番人は、四日おきにその御霊石に祈りを捧げ、町の住人以外を山に入れてはならないという役目を負わされる。もしそれを怠れば、恐ろしい祟りが町に降りかかるのだという。 番人を務める阿形家に生まれた健人は、その役割から逃れるため御霊石を壊そうとする。仲間と共に山に入る健人だったが、祟りを理由に鬼太郎と父に止められる。その夜、諦めずに石を破壊しようとする健人の前に、再び鬼太郎が現れ祟りはあると断言する。鬼太郎の口から語られた13年前の真実とは…！？
このところ唐傘は、現代の綺麗な傘が羨ましい。雨の日にねずみ男と街にいた唐傘は、一人の青年がビニール傘を取り違えるのを目撃してしまう。これは一大事だと慌てて元の傘を持って追いかけるが、青年は取り違えた傘ですら途中で置き忘れてしまっていた。紆余曲折の末、唐傘は傘を青年の元に返すことに成功する。しかし、青年はそれらを翌日にまとめて捨ててしまう。傘のぞんざいな扱いに心を痛めた唐傘は、青年の性根を叩き直すためある作戦に出る…！？
手料理を片手に鬼太郎の家を訪ねたねこ娘だったが、当の本人は不在でがっかりする。その頃鬼太郎は子泣きじじいときのこ狩りに出かけていた。そこに現われた妖怪・いやみが、子泣きじじいに桃色の吐息を吹きかける。ぼんやりとした様子の子泣きじじいを見て警戒する鬼太郎だったが、彼もまた同様に息を吹きかけられてしまうのだった。一方、鬼太郎の家では、ねこ娘の料理を砂かけばばあたちが味わっていた。そこへ帰ってきた鬼太郎は突然ねこ娘の手を取ると、デートに誘うのだった。突然のことに驚きつつそれに応じるねこ娘だが…！？
どんな願いも8つ叶えてくれる、オグロ山のヤマタノオロチ―そんな噂が、ネットで静かに広がっていた。それを知った鬼太郎は、山の事情に詳しい呼子に詳細を聞こうとする。一方、自分の不幸を嘆き続ける斉藤は、例の噂を知る。すぐさまオグロ山に向かった彼は、そこで不気味な呼子に出会った。ヤマタノオロチに会いたい斉藤に、呼子は大粒のダイヤモンドを渡す。するとそれが光り輝き始め、気付けば斉藤はダイヤの中に閉じ込められていた。巨大なヤマタノオロチと対面した斉藤は、必死に逃げようとする。そんな彼にヤマタノオロチは…！？
閻魔大王から九尾の狐こと玉藻前の捕縛を催促された鬼太郎。大逆の四将の魂は地獄の霊的エネルギーのバランスをとるためにどうしても必要なのだ。もはや猶予は無い。そんな中、手紙の依頼をこなそうと出かけたぬりかべと子泣きじじいが戻らず、二人を探しに出た砂かけばばあまでも姿を消してしまっていた…。その一方で、日本にとある国の軍艦が迫ってきていた。この事態の背後では、怪しく美しい女が糸を引いていて…！？
大逆の四将最後の一人、玉藻前の行方を追い、ついに地獄であいまみえた鬼太郎。だが、玉藻前は鬼太郎たちと決着をつけようとはせずに姿を消してしまう。一刻も早く玉藻前を追いたい鬼太郎だったが、そこへ石動零が立ちはだかる。零は更なる力を欲して鬼太郎を取り込むべく鬼太郎に襲い掛かる！地獄が崩壊に向かおうとしている中、はたして、鬼太郎は零を退け玉藻前を捕えることができるのか！？
鬼太郎たちの活躍により玉藻前は倒され、大逆の四将は全て封印された。平和な時間が訪れるが、鬼太郎の顔は晴れない。誰が四将たちを解放したのかは、閻魔大王ですらわからないままだったからだ。ただひとつわかっているのは、赤い顔をした妖怪の姿が目撃されていることだけだった。そこへ妖怪をどうにかしてほしいという依頼が舞い込む。鬼太郎たちが向かった山では、ゴルフ場を作る計画が進んでいた。住処を荒らされ暴れる土転びと対峙する鬼太郎たち。一方その頃、この事態の裏で暗躍する影が…。果たしてその正体とは！？
鬼太郎は、大逆の四将を解放したのはぬらりひょんではないかと考えていた。強引な手段で妖怪の復権を目論む彼を、鬼太郎は強く警戒する。一方、朱の盆はとある塚の封印を解いていた。ぬらりひょんもまた動き出していたのだった。町で次々と人々が姿を消し始めたという依頼を受けた鬼太郎は、ねこ娘と共に向かう。しかしそこでは人間の姿はなく、ただ猫がいるだけだった。姿を現さない依頼人と町の現状を怪しむ鬼太郎たちは、巨大な猫の妖怪の後を追って洞窟に入り込む。そこで彼らが目にしたものとは…！？
鬼太郎は写真家の久能から、亡霊に憑りつかれたという依頼を受ける。その夜、鬼太郎が同行した打ち合わせの現場で、女性の亡霊が久能に襲いかかった。それを退けた鬼太郎は、亡霊の正体が死体に憑りつく妖怪、魍魎であることに気付く。魍魎に憑りつかれた死体の女性を知っているかを尋ねるも、久能は首を横に振る。不審に思った鬼太郎は真相を求めて、魍魎の住処であった六黒村へ向かう。果たして死体の女性は誰なのか。そして、魍魎が久能に襲いかかる理由とは！？
ハロウィンを控えた街の路地裏を歩くねずみ男の前に、突如不気味な影が現れる。自らを西洋妖怪の帝王、バックベアードの実の息子、バックベアード・ジュニアだと名乗る声の正体は、西洋妖怪のこうもり猫だった。こうもり猫はバックベアード復活のための血液を集めるため、ねずみ男に助けてほしいと頼み込む。彼にはどうしても手柄を立てたい理由があった。一度は断るねずみ男だったが、報酬の多量の金貨を前に目の色を変え、自ら協力を申し出る。しかし、ねずみ男が素直に従って血液を集めるはずもなく…！？
まなの周囲では人間が皺だらけになり、意識を失う奇病が流行り始めていた。そうした中で、彼女は同級生の努の様子がおかしいことに気付く。しかし本人は、放っておいてくれの一点張りだった。まなは心配して彼のマンションに向かう。しかし、努の部屋からこちらを鋭く見つめる母親に恐れをなして逃げてしまうのだった。その夜まなは、鬼太郎に努と彼の母親の様子がおかしいことを相談する。例の奇病との関連を疑う鬼太郎はねこ娘と共に努の部屋を訪れる。そこで彼らが見たものとは、そして奇病の正体とは…！？
漫画を愛するひでり神は、好きが高じて自分でも描くようになった。出来上がった原稿をいくつかの出版社に持ち込むも、容姿に驚かれ誰も受け取ってくれない。鬼太郎に代わりに持ち込むように頼むも、断られてしまう。しかしある日、週刊少年マシンガンの副編集長、角富と出会う。彼は妖怪を理由に原稿を突き返さずに評価した上で、編集としてひでり神を指導し始める。意気揚々と作業に取り掛かるひでり神だったが、どのネームも没を言い渡される。何度目かの没を言い渡されたひでり神はとうとう怒りだす。そんなひでり神を前に角富は…！？
世間では謎の集団老化現象が起き、被害者は全員、『美ビ美』印の若返りクリームを使用していたことがわかる。鬼太郎たちは事態を収拾するために、クリームを製造している妖怪ぬっぺっぽうたちのいる島へ向かう。しかし、上陸した鬼太郎たちが謎の歌を聞いた途端、身体が老化し始める。戸惑う彼らの横で、砂かけばばあの様子がおかしくなっていく。呆けた彼女の袖から出てきたのは『美ビ美』印の若返りクリームだった！果たしてぬっぺっぽうたちの目的とは。そして砂かけばばあは…！？
若者が不気味な仮面の妖怪に襲われ行方不明になる事件が相次ぎ、鬼太郎は調査に乗り出す。その矢先、仮面の妖怪の襲撃にまなが巻き込まれてしまう。駆けつけた鬼太郎たちにまなは助けられるが、襲われた他の若者たちは連れ去られてしまった。ねこ娘は現場に残されたスマートフォンから、被害者が皆とあるクスノキの写真を撮っていたことを突き止める。既に伐採されたクスノキに向かった鬼太郎たちは、老人の川路に話を聞く。彼は、妖怪はクスノキの守り神で、若者たちは自業自得だと主張する。果たして仮面の妖怪の正体と目的とは…！？
南方の山奥で、とある妖怪―通称チンさんは決意する。「オレ、村のみんなに楽チンな生活させたい！」日本に降り立ったチンさんだったが、全裸を理由に捕まってしまう。しかし、鬼太郎と共にやって来たまながタオルを渡すことで、事なきを得る。彼は腰にタオルを巻いて懸命に仕事先を探す。そんな努力の末に、とある職場に採用され、チンさんはまなと共に喜ぶ。しかし新しい職場で働く外国人たちに笑顔はない。その理由を知った時、チンさんは怒り、腰に巻いたタオルに手をかける！？果たしてその結末は！？そしてチンさんの本名とは…！？
ある日、突如富士山周辺に巨大な眼球が現れ、人々は驚きパニックに陥る。ただ浮かんでいるだけで、何をするわけでもないが、鬼太郎は事態の収拾のために動き出す。その途中で彼は、門倉という男性に出会う。彼は妖怪、中でもダイダラボッチを専門に研究しており、人間と妖怪の共存する世界を夢見ていた。鬼太郎は人間と妖怪は近づきすぎないほうがいいと彼に忠告するが、聞く耳をもたない。なぜ門倉はダイダラボッチに執着するのか。そして、ダイダラボッチ復活のために暗躍する黒いフードの一団の正体と目的とは…！？
クリスマスが迫りにぎやかな街で、子供の失踪事件が相次いでいた。ゲゲゲの森に向かう途中に蒼馬たちと出会うまなだったが、僅かな隙に大翔が姿を消してしまう。彼を探す二人が目にしたのは、不気味なサンタによってミイラ化した大翔だった！必死に逃げるまなたちだったが、蒼馬もまたサンタの手に落ちてしまう。まなは間一髪で鬼太郎に助けられるが、例のサンタは警察に連行されていった。鬼太郎とねこ娘がサンタを追って警察署へ向かう一方で、まなは一人で家路についていた。しかし、そんな彼女に迫る不気味な影がひとつあって…！？
始業式の帰りに、お腹の空いたまなは、両親が喫茶店を経営しているという友人・綾の家に遊びに行く。喫茶店に通されるが、客の姿は全くない。しかしまなは、店に居座る貧乏神を見つけてしまう。初めは信じなかった綾も、姿が見えた途端に貧乏神を退治してほしいと鬼太郎に頼む。貧乏神は、自分がいるおかげでこの家の平和が保たれていると主張するが、綾は聞く耳をもたない。さらに、貧乏神に出て行くように詰め寄る。貧乏神が去った後、綾は街で不思議な子供に出会う。果たしてその正体とは？そして貧乏神の言葉の真意とは！？
アルカリユリコにはフラれた上に「薄っぺらい」と言われ、慰めてもらおうと鬼太郎の家に行けば、鬼太郎はねこ娘と出掛けてしまい、傷心の一反もめん。「幸せになりたか～」と酒を片手に嘆く一反もめんのところに、また新たな事業に手を出したねずみ男が現れる。そして、今の事業であるビビビハウスへの入居をもちかける。それは、妖怪と人間の男女が共同生活を送るシェアハウスだった。やがては誰かと恋に発展するかもしれないことに期待した一反もめんは、即座に参加を決める。果たして一反もめんの運命の相手は現れるのか！？
「手を盗まれてしまったんです」依頼人・陽子はそう告げた。その首には、自分で自分の喉を絞めた跡がくっきりと残っていた。手の目の仕業だと推測する目玉おやじだが、一方で相手は悪戯程度のことしかしない妖怪のはずだと不審に思う。さらに世間では、不審死が連続していた。鬼太郎は被害者全員が、陽子と同じように手の目に手を盗まれたのだと気付く。不審に思う鬼太郎のもとに、ぬらりひょんが現れる。果たして手の目の目的とは。そしてぬらりひょんの真意とは！？
「鬼太郎がアイドルデビュー！？」まなはスマホを見て驚く。一方のんびりと、街を歩く鬼太郎を、突然ファンを名乗る女性たちが取り囲む。怪しんで逃げる鬼太郎だが、彼女たちは地の果てまで追いかけてきた。自宅に逃げ帰った彼の前には、ファンレターが山のように積まれている。なんと鬼太郎はアイドルのG鬼太郎と勘違いされていたのだった！鬼太郎はファンレターの中の一通から、妖気を感じ取る。鬼太郎は手紙の主に会いに、真夜中のとある漁港に足を踏み入れる。そこで鬼太郎が目にしたものとは。そしてG鬼太郎の正体とは！？
世界的演出家の本郷から鬼太郎へ、演劇のチケットが届く。それは鬼太郎が解決した事件を題材に、若き日の本郷が手掛けた舞台「アンコールワットの霧の夜」だった。52年前、アンコールワットでは4年に一度、若い女性が亡霊にさらわれていた。解決の為に現地を訪れていた鬼太郎は、妻の沙羅を連れた本郷と出会う。彼らは事件を噂だと笑うが、その夜に沙羅が亡霊に連れ去られる。鬼太郎の活躍によって彼女は救い出され、事件は解決したはずだった。しかし、鬼太郎と再会した本郷はこう告げる。「事件はまだ終わっていない」と…。
テレビディレクターの奥田は、仕事に良い結果が残せない。息子の陽介も、自分が手掛けた番組よりもネットの動画ばかり見ている。毎日肩を落としている奥田に、ねずみ男がいいネタがあると話を持ちかける。連れられるまま山奥を訪れた奥田の前に現れたのは、人の不幸が大好きな天邪鬼だった。彼は、人の幸せを壊す様を撮って、番組として放送しろと脅す。内心反発していた奥田だったが、番組は高視聴率を叩き出し、あれほど無関心だった陽介をも惹きつけていた。 喜びも束の間、鬼太郎が奥田たちの前に姿を現すが…！？
2月29日、世界は壊滅していた。破壊された東京で、満身創痍のねこ娘と目玉おやじを取り囲むのは、吸血鬼化した人々だった。「もう終わりだよ。ねこ娘……」迫りくる吸血鬼の鬼太郎、そしてまな。大切な彼らを前に為す術がないねこ娘。しかし、目玉おやじは意を決してまぼろしの汽車を呼び出す。それは、目玉おやじの命を代償に、ただ一度呼べる汽車だった。それに飛び乗ったねこ娘に目玉おやじは「世界を…鬼太郎を救ってくれ」と告げ、炎の中に消滅していく。汽車によってねこ娘が辿り着いた先は…！？
急遽キャンセルしたねずみ男に代わり、まなは鬼太郎たちと共に慰安旅行に行く。行き先は妖怪専用の宿―不死見温泉だった。温泉を満喫する鬼太郎たちだったが、突如宿を不穏な音が包み込む。その正体は地下のあらぶる富士のエネルギーで、それを鎮めるのが宿の主人の仕事なのだという。しかし現在の女将である寝肥りでは、太りすぎてその仕事もままならない。そこでまなが代理を申し出る。鬼太郎と共に富士山の洞窟に足を踏み入れたまなだったが、そこに巨大な影が迫る…！？
西洋妖怪の帝王が復活した。「貴様たちに残された道はただひとつ。滅びだ！」バックベアードはぬらりひょんと手を組み、ひとつの街を消滅させる。それをきっかけに人々の妖怪への憎悪は膨れ上がる。そして妖対法が成立し、政府は妖怪テロリストたちを次々と滅ぼしていく。その中で妖怪たちも人間への憎しみを募らせていった。その波はゲゲゲの森も呑み込み、人間へ対抗しようとする妖怪が現れ始める。人間と妖怪の衝突を避けるため、鬼太郎は総理を説得しようと決意する。
鬼太郎たちの説得の甲斐も無く人間と妖怪の争いは激化してしまう！全てはぬらりひょんの思惑通りに進むのか！？
零と伊吹丸の術、そしてねこ娘の命を使うことで、異次元の地―あらざるの地への入口は開いた。まなは鬼太郎を探し求めて、この世でもあの世でもないその場所を疾走する。ようやく鬼太郎の姿を見つけるが…！？ 一方、地球には刻一刻と、臨界点を超えたバックベアードが迫りつつあった。それでも妖怪と人間は争い続ける。はたして、この戦争の行きつく先とは、そして鬼太郎は戻ってくるのか！？
