突如蔓延した未知のウイルスにより、世界は破滅を迎えた…!!生き残った少年少女は、地の底より現れた吸血鬼に連れ去られていった。――それから４年後。「百夜孤児院」の家族と一緒に、吸血鬼の都市「サングィネム」で暮らす、優一郎とミカエラ。自分たちの血を奪い、家畜同然に扱う吸血鬼たちに、優一郎は反感を抱くが…。
優一郎が吸血鬼の世界から脱出し、４年の歳月が流れた。日本帝鬼軍へと入隊した優一郎だが、吸血鬼への強い恨みが先行し、命令違反を犯してしまう…。謹慎処分を受け、第二渋谷高校に通うことになるが、与えられた条件は「友だちを作ること」。軍の監視官である柊シノアが見張る中、優一郎は学園生活に馴染めず苦戦する…。
念願の「吸血鬼殲滅部隊」に配属された優一郎だが、未だ高校へ通う生活に不満を募らせていた。そんな中、同級生が「開かずの間」と呼ばれる立ち入り禁止区域に入ってしまう。「旧渋谷地下神殿」――そこは未熟者が入ると、鬼に取り憑かれるという。優一郎は同級生を救い、そして力を得るべく、自ら修練の地へ進入する…!!
サングィネムで優一郎を庇い、命を落としたと思われたミカエラは、なんと生きていた！一体彼に何が起きたのか!?秘められた真実が明らかに…!!一方、優一郎と与一は共に吸血鬼殲滅部隊「月鬼ノ組」の研修生となる。だが、自己紹介も十分に行えないまま、優一郎は同じ研修生の君月と衝突。転入早々、波乱を巻き起こすのだった…。
評議会の決定で、吸血鬼たちはついに日本帝鬼軍殲滅へ動き出した。一方、日本帝鬼軍本部も吸血鬼たちの動きを察知し、対策会議を設けていた。様々な思惑が交錯する中、優一郎たちは鬼呪装備契約のための訓練に励む。なかなか進展しない訓練に業を煮やした優一郎は、グレンに直談判。鬼呪装備契約の約束を取り付けるが…。
最上位の鬼を封印した『黒鬼』シリーズとの、契約の儀を開始した優一郎、与一、君月の３人。武器を抜いた瞬間、鬼は優一郎たちの心の「最も脆い部分」を攻撃し始める。打ち勝って力を得るか、負けて鬼に体を乗っ取られてしまうか!?それぞれの精神世界で、鬼と契約者との戦いが始まった。３人は無事、契約に成功できるか…!?
見事、最上位の『黒鬼』シリーズを手に入れた優一郎は、シノア、与一、君月らと組み、初の任務へと赴くこととなった。そんなシノア率いる分隊に、新たな仲間が配属された。その名は三宮三葉。13歳のころから殲滅部隊にいるという彼女だが、新人だらけの部隊に配属されることに反発。とりわけ優一郎と衝突を繰り返すが…。
シノア分隊の初任務、原宿での吸血鬼奇襲作戦が遂に決行される！向かった先で優一郎たちが見たものは、家畜の服を着せられ、生きる気力を失った多くの人間だった。かつての自分の境遇を思い出し、復讐の念を燃やす優一郎。果たして、４年をかけて身につけた彼の力は吸血鬼に通用するのか!?優一郎の訓練の成果が、今、試される。
原宿での任務を終えた優一郎たちは、最終目的地の新宿へと到着する。だが防御壁を築き安全だったはずの新宿は、吸血鬼の襲撃を受け戦場と化す！シノア隊もすぐさま戦線に加わり、新宿攻防戦は激しさを増していく！時を同じくして新宿へと降り立つミカエラ。吸血鬼となったミカエラは、優一郎との再会だけを願い剣を抜くが…。
熾烈を極める新宿攻防戦。戦況はめまぐるしく変化し、帝鬼軍は次第に劣勢に追い込まれていく。黒鬼装備を持つ優一郎たちの参戦もあったが、希望を打ち消すかのように、第七位始祖フェリド・バートリー率いる吸血鬼主力部隊が動き出す！その主力部隊にはミカエラの姿もあった。迎え撃つは、吸血鬼殲滅部隊月鬼ノ組グレン隊！
４年の時を経て、ミカエラとの再会を果たす優一郎。大切な家族が憎むべき吸血鬼になったことを知った優一郎は何を思うのか。苦戦を強いられる中、新たに現れる吸血鬼の貴族。圧倒的な力で月鬼ノ組の仲間が蹂躙されていく。絶体絶命の光景を目の当たりにした優一郎の体に突如、鬼の力とはまったく異なる何かが姿を現す――!!
日本帝鬼軍と吸血鬼の新宿攻防戦は終結。だが、未だ多くの謎が残されていた。戦場で異形の姿へ変貌した優一郎。その恐るべき力の正体とは!?一方、何かを知りながらも隠すグレン。吸血鬼になっても、優一郎を救いたいと願うミカエラ。優一郎の暴走を目の当たりにした仲間たち。死闘の末に、それぞれを待ち受ける運命とは…!?
2015年11月ジャンプスペシャルアニメフェスタ上映のオリジナルアニメ 新宿攻防戦後のシノア隊。休息もつかの間、グレンから課せられた次なる任務は、謎の吸血鬼シャハルにさらわれた少女・リコを救出し家族の元へつれ帰ること。優一郎達はリコを救出できるのか?! シャハルの元にはフェリドとクローリーが現れ･･･。名古屋へと向かう前の知られざる一つの物語が明かされる。
