将棋界最高のタイトル「竜王」になった16歳の少年・九頭竜八一の家に、彼を「お師匠さま」と慕う9歳でJS(女子小学生)の雛鶴あいが押し掛けてきた！？ 当初は追い返そうと考えるのだが、あいの中に才能の片鱗を感じた八一は、清滝師匠の進めもあって、ひとまず春休みの間と区切って彼女を内弟子に迎え入れることになる。こうして竜王・九頭竜八一とその弟子・雛鶴あいの物語が始まるのだった。
八一に連れて行ってもらった将棋会館であいは、水越澪、貞任綾乃、シャルロット・イゾアールというJSと知り合いになる。同じ頃、公式戦で対局中の八一は神鍋歩夢六段の罠にはまり危機を迎えていた。歩夢の放った龍殺しのゲオルギウス――つまりは「香車」が、竜王・八一に迫る。その傍らであいは、真剣な表情で盤面を見つめていた……。
あいが研修会の入会試験を受けることになった。しかも両親が出した試験に全勝という条件をクリアしなければ、将棋を続けることができないのだ。同じJS研の貞任綾乃、プロ棋士・久留野義経七段に勝利して、いよいよ次が最後の勝負。あいの前に立ちはだかったのは、《浪速の白雪姫》の異名を持つ最強の女性、八一の姉弟子・空銀子であった。銀子の容赦ない手が、幼いあいを追い詰める。はたしてあいは勝利することができるのか！？
将棋連盟会長・月光聖市九段の頼みで、八一は小学4年生のワガママお嬢様、夜叉神天衣と対面した。ひねくれて高飛車な性格の天衣だが、将棋の腕前はなかなかのもの。ライバルの存在があいを強くすると考えた八一は、密かに天衣を弟子に迎え入れることを決意する。他に弟子を取ると“なぜか”機嫌が悪くなるあいに遠慮して、天衣を新世界の将棋道場で鍛える八一。もちろんそんな怪しい師匠の様子に、あいが気付かないはずもなく……。
こっそり天衣に稽古 を付けていた現場を、あいに見つかってしまった八一。嘘を付いて同じ年の、しかも“可愛い”女の子を相手に“お稽古”していたことに、あいは激怒。天衣の挑発や八一の失言もあって、あいは「いえ出」して清滝師匠の家に籠もってしまうのだった。あいを連れ戻しに行く八一だったが、事のいきさつを全て理解してくれている師匠の言葉に、あいを暫く師匠の家で預かってもらうことにする。そして町の将棋道場で実践を学び、腕を上げた天衣は、研修会の入会試験を受けることに。
オールラウンダーにして「両刀使い」の異名を持つ山刀伐仁八段は、八一の天敵。久しぶりの対局で敗北し、3週間後に控えた彼との再戦を前に、八一は「捌きの巨匠(マエストロ)」の異名を持つ生石充王将に教えを請い、同じオールラウンダーをめざす。生石の経営する銭湯兼道場「ゴキゲンの湯」に毎日通い詰め、修行する八一とあい。それは山刀伐に勝つためだけでなく、あの史上最強の天才と呼ばれた名人との戦いに備えるためでもあった。
天敵・山刀伐八段との対局を最後まで諦めず、八一は逆転勝利してみせた。しかしその姿は、いまの桂香にはあまりに眩しい。清滝九段の娘として棋士の家に生まれ、幼い頃から将棋に親しんできた彼女は、研修会の年齢制限が迫るなか、いまだ女流棋士になる資格は得られていなかった。自信を喪失して悩む桂香は、かつて自分が書いた古い研究ノートに、ふと目を止める。そこには……。
女流棋界最大の大会「マイナビ女子オープン」のチャレンジマッチに、桂香と共にあいと天衣が参加した。2人は見事に4連勝。弟子たちの成長した姿に、喜びと共に一抹の寂しさを感じる八一だった。その翌日、将棋中継に招かれた八一は、女流棋士・鹿路庭珠代と解説を担当。ところがそのイチャイチャした姿に激怒したあいが、JS研とスタジオに乱入。誤解をまねく問題発言を連発したため、全国に竜王ロリコン疑惑の噂が……！？
マイナビ女子オープン予選。気合い充分のあいと天衣は、一回戦で快勝した。あいが次に対局する相手は、女流帝位のタイトル保持者、《捌きのイカヅチ》祭神雷だった。八一に執着し告白の返事を求める雷に、あいは弟子として「お断り」しようと闘志を燃やす。雷とあいの実力差からあいが勝つ未来を想像することができない八一だが、一方であいは、とある理由から今日は絶対に負けられないと心に誓って臨んでいた。はたしてあいは雷を破ることができるのか！？
6つのタイトルの永世資格を持つ、神のような絶対王者・名人。その名人が、現・竜王の八一に「挑戦」する竜王戦が開催される。第一局の会場は、常夏の島ハワイ。リゾート気分の前夜祭では、あいの10歳の誕生日も祝われ、師匠に勝って欲しいと願う無邪気なコメントも喝采を浴びる。そして迎えた第一局。名人は予想外の「一手損角換わり」を八一に仕掛けてゆく。この戦法を熟知する八一に、局面は有利かと思われたが……。
竜王戦第三局を終え、名人相手に一矢も報いることができない八一は焦るばかり……。熱を出して倒れたあいのことを、いまは思いやる余裕もない。銀子の精一杯の助言すら拒絶してしまうのだった。一人孤独に、部屋に閉じこもって研究に没頭する日々。八一の復活を願って、桂香は自分の対局を見て欲しいとメモを残す。次のマイナビ本戦は、桂香が女流棋士になる大きなチャンス。対局を通じて彼女は、八一に何を伝えようというのか。
温泉旅館ひな鶴にて執り行われる、名人と八一の竜王戦第四局。ここで負ければ、八一は竜王のタイトルを失ってしまう。だが、彼の心は穏やかに澄み渡っていた。将棋史上最大の一戦を、控え室にて注視するあいと銀子、桂香。そして家からネット中継を見守る天衣。対局の行方は、誰にも判らない。師匠の勝利を信じるあいの眼差しに支えられて、八一は運命の一戦に挑む！！
