The year is 2148. Two years after the end of the original Fafner in the Azure TV series, Tatsumiya Island and its surviving residents have returned to some semblance of recovery. However, things have become desperate for our hero, Kazuki; nearly blind now, and partially crippled from his battles with the Festum two years earlier, he clings to the promise his fallen friend Soushi made to him to return to the island and set things right again. Kazuki's hopes flare when a lifeform is detected within an unmanned submarine that comes floating into Tatsumiya Bay one night, but the person aboard isn't Soushi; it is a mysterious "boy" named Misao Kurusu who may not be entirely human, and who claims to have been sent by Sōshi. With Misao's arrival, hostilities break out anew between the Human Army and the Festum, and the Fafner pilots are thrown into the most desperate battle of their lives - this time, with the fate of TWO races riding on their shoulders.
2148年。太平洋に浮かぶ孤島・竜宮島に住む若者達は人型決戦兵器「ファフナー」に搭乗し、宇宙から来襲したシリコン型生命体「フェストゥム」との戦いに打ち勝つ。その戦いの終盤に、皆城総士（声：喜安浩平）はフェストゥムに捕らえられるが、「蒼穹作戦」により真壁一騎（声：石井真）たちに救出される。しかしファフナー搭乗の副作用の“同化現象”が進行した総士の肉体は消滅してしまう。最後に「いつか竜宮島へ戻る」と一騎と約束をしながら…。その後人々が平和に暮していたある日、一隻の艦が竜宮島へ打ち揚げられる。中には1人の少年が眠っていた。そして、突如平和は破られた。フェストゥムの侵攻が再び始まったのだった…。
在北極的「蒼穹」作戰的2年後，龍宮島恢復至平和的日子，直至一艘屬於人類軍的軍艦衝上龍宮島的岸邊、一騎等人發現艦上有一名沉睡的男孩後，導致他們再一次戰鬥……
Irgendwo im Pazifischen Ozean, unweit der ehemaligen japanischen Küste, liegt, unter einem schimmernden Tarnschild, die schwimmende Insel Tatsumiya. Es ist ein Jahr vergangen.
Die Neo U.N. hat im Krieg gegen »Festum« am Nordpol einen vernichtenden Schlag geführt, doch noch immer schwelt der Hass und das Militär wünscht die totale Vernichtung des Feindes. Auf der Insel Tatsumiya ist nach, dem Verschwinden von Soshi, Frieden eingekehrt. Doch bald wird diese harmonische Ruhe gestört. Es ist das alljährliche Bon-Fest und wie durch einen Zufall treibt gerade in dieser Nacht ein scheinbar unbemanntes Schiff durch den Spalt im Schutzschild der Insel …
